Dank der Überzeugungskraft von Charles Adams, einem Lebensmittelgroßhändler, entschied sich die NHL, die damals noch eine rein ostkanadische Liga war, den Sprung über die Grenze in die USA zu wagen. Die erste Wahl fiel auf Boston, eine Stadt in der Eishockey schon einen entsprechenden Stellenwert hatte. Gleichzeitig gab es Zusagen an zwei weitere US-amerikanische Städte (New York und Pittsburgh), die ein Jahr später in die Liga folgen sollten.
Die mit Abstand meisten Nominierungen hatte Ray Bourque, der von 1981 an bei allen 18 All-Star-Spielen bis ins Jahr 2000 die Bruins vertrat. Der erste Vorläufer des NHL All-Star Games wurde infolge eines unglücklichen Ereignisses in der Geschichte der Bruins veranstaltet. Bostons Eddie Shore hatte Ace Bailey mit einem Check so schwer verletzt, dass dieser seine Karriere beenden musste. Daraufhin wurde das Ace Bailey Benefit Game, veranstaltet, bei dem erstmals ein All-Star Team der NHL auflief. Neben Shore waren mit Dit Clapper und Tiny Thompson zwei weitere Spieler der Bruins im Auswahlteam.
Die 1960er Jahre begannen mit einem spielerischen Einbruch. Von 1960 bis 1967 waren die Bruins nur einmal nicht Letzter in der regulären Saison, doch die Unterstützung der Fans blieb ungebrochen. In der Saison 1960/61 vertrat Jerry Toppazzini in einem Spiel für fünf Minuten den verletzten Torhüter Don Simmons. Er war der letzte Feldspieler, der einen Torwart vertrat. Das Farmteamsystem der Bruins war nicht so ausgeprägt wie bei den anderen Teams. Mit Tommy Williams, der 1960 bei den Olympischen Spielen in Squaw Valley die Goldmedaille gewonnen hatte, stand 1962 der einzige amerikanische Spieler der NHL in den Reihen der Bruins. Mit 21 Toren stellte er einen Rekord für in den Vereinigten Staaten geborene Spieler auf. 1964, nach dem Tod von Walter A. Brown, kaufte Weston Adams die Bruins zurück und begann das Team zu erneuern. Mit Harry Sinden holte man aus dem Farmteamsystem einen neuen Trainer. In die letzte Saison der „Original Six“-Ära gingen die Bruins mit einem jungen Verteidiger, der die Fans der Bruins spüren ließ, dass das Herz der Mannschaft noch schlug.
1954 hatte Art Ross seinen Rücktritt erklärt und Lynn Patrick, den er einige Jahre zuvor als Trainer verpflichtet hatte, folgte ihm als General Manager nach. Um sich der neuen Aufgabe widmen zu können wurde Milt Schmidt, der mit der „Kraut Line“ schon als Spieler eine Stütze der Bruins war, zum Cheftrainer. Nach sechs Spielzeiten wurde er von Phil Watson abgelöst, doch nachdem dieser im Laufe seiner zweiten Spielzeit nicht erfolgreich war, kam es in der Geschichte der Bruins zur ersten Trainerentlassung während der laufenden Saison. Milt Schmidt kehrte hinter die Bande zurück und blieb dort für weitere vier Jahre. In seiner letzten Saison übernahm Hap Emms die Position des General Managers. Zwei Jahre hatte dieser den Posten inne, bevor 1967 Milt Schmidt das Amt des GM übernahm. Mit Harry Sinden hatte man den erfolgreichen Trainer des Farmteams zum Cheftrainer befördert. Er führte die Bruins auf einen erfolgreichen Weg zurück. Dabei wurde er von den beiden Stars dieser Zeit, Bobby Orr und Phil Esposito, tatkräftig unterstützt.
Hart Memorial Trophy: Zur Zeit von Eddie Shore gab es noch keine Auszeichnung für den besten Verteidiger. Viermal in Folge wurde er als wertvollster Spieler der NHL gewählt. Er war der erste Verteidiger, dem diese Ehre zuteilwurde. Viermal hatte kein Spieler vor Shore diese Auszeichnung erhalten. Mit Bill Cowley erhielt kurz danach ein weiterer Spieler der Bruins zweimal diese Auszeichnung. Auch Phil Esposito und Bobby Orr konnten diese Trophäe mehrfach gewinnen.

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Nach einem enttäuschenden Start in das neue Jahrtausend erreichten die Bruins erst in der Saison 2001/02 wieder die Playoffs. Erstmals seit 1993 schaffte das Team um Joe Thornton, Sergei Samsonow, Brian Rolston und Glen Murray die Saison als Tabellenführer ihrer Conference zu beenden. Als beste Mannschaft der Vorrunde im Osten gelang es ihnen jedoch nicht, diese Leistung in den Playoffs fortzusetzen. In der ersten Runde scheiterten sie an den Montréal Canadiens. In der Saison 2002/03 kamen fünf unterschiedliche Torhüter zum Einsatz, von denen keiner überzeugte. Daher verpflichtete das Management zur Saison 2003/04 mit Félix Potvin einen erfahrenen Torhüter, der zu Beginn mit starken Leistungen überzeugte. Nachdem seine Leistungen im Laufe der Saison jedoch nachließen, rückte Nachwuchstorhüter Andrew Raycroft auf die Position des Stammtorhüters. Er zeigte die Leistung, welche man sich von Potvin versprochen hatte. Hierfür erhielt er am Ende der Saison die Calder Memorial Trophy als bester Rookie der NHL. Boston wurde erneut Divisionssieger, doch in den Playoffs scheiterte die Mannschaft in der ersten Runde abermals gegen die Montréal Canadiens.
In den ersten drei Jahren ihres Bestehens traten die Boston Bruins ohne Mannschaftskapitän auf, ehe Lionel Hitchman 1927 das Amt übernahm und für drei Jahre innehatte. Erster langjähriger Kapitän wurde Dit Clapper, der von 1932 bis 1947 dieses Amt mit einem Jahr Unterbrechung bekleidete. Auf Clapper folgten Jack Crawford und Milt Schmidt, der bereits seit 1936 zur Mannschaft gehörte und für die letzten fünf Jahre seiner Karriere bis 1955 das „C“ trug. Darauf führte Fernie Flaman die Bruins sechs Jahre lang an. In den folgenden Jahren folgten Don McKenney, Leo Boivin und Johnny Bucyk mit vergleichsweise kurzen Amtszeiten.
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